Após uma série de trabalhos como modelo e de ser eleita Miss Golden Globe em 2006, ela conseguiu um pequeno papel em A Rede Social, em 2010, de David Fincher e participou de All That Glitter e A Fera, em 2011, uma adaptação moderna do clássico A Bela e a Fera, com Vanessa Hudgens.

2012 foi um ano e tanto para Dakota! Com diversas participações, a atriz apareceu no drama For Ellen, nas comédias Theo, Ovelha Negra com Vera Farmiga e Cinco Anos de Noivado, que conta com Emily Blunt e Chris Pratt. Ainda mais, participou no sucesso Anjos da Lei e fez sua estreia na televisão como a protagonista da série de comédia Ben And Kate, onde interpretou uma jovem mãe solteira tentando cuidar da filha. Vale notar que a série teve somente uma temporada.

Já em 2013, a celebridade realizou uma participação especial em uma das sitcoms mais aclamadas da história, The Office. No entato, Dakota não parece guardar boas lembranças da oportunidade. Fazendo uma ponta na última temporada da produção, a atriz deu vida a uma personagem também chamada Dakota, parte da nova geração de funcionários da Dunder Mifflin - empresa foco na trama. Em fevereiro de 2024, durante aparição no programa Late Night with Seth Meyers, ela não se mostrou nem um pouco contente com seu papel: Sinceramente, esse foi o pior momento da minha vida. Eu amei tanto aquele show. Eles disseram: Você quer estar no final da série? E eu pensei: Claro, pensando que apareceria de forma decente. Fiquei lá por duas semanas. E eu mal estou na porra do show. Eles estavam tristes. Havia dinâmicas estranhas que vinham acontecendo nos últimos 10 anos. Algumas pessoas não se falavam. E eu estou chegando tipo, Estou tão animada por estar aqui! Ninguém queria falar comigo. Ninguém deu a mínima. A culpa é deles. E eu estava no fundo de todas as cenas, enviando coisas por fax, afirmou Dakota.

Voltando a investir em sua carreira no cinema, em 2014, a famosa participou da comédia Saindo do Armário e da adaptação cinematográfica do jogo de videogame Need for Speed, que, infelizmente, fracassou nas bilheterias norte-americanas.

Foi em 2015 que tudo mudou, quando ganhou repercussão mundial ao ser confirmada como a protagonista Anastasia Steele em Cinquenta Tons de Cinza. O conto de romance erótico foi o que fez seu nome ficar conhecido no mundo todo - para o bem e para o mal. Aos 23 anos de idade, a atriz foi alvo imediato de ridicularização pelo teor do filme e por sua atuação. Mais recentemente, em 2022, Dakota foi franca ao admitir seu descontentamento com a saga: Se eu soubesse na época que seria daquele jeito, acho que ninguém teria feito [o filme]. [A escritora E.L. James] tinha muito controle criativo, o dia todo, todos os dias, e ela apenas exigia que certas coisas acontecessem. Havia partes dos livros que simplesmente não funcionariam no filme, como o monólogo interno, que às vezes era incrivelmente brega. Por fim, ela também apontou a troca de direção para Sam Foley como um incômodo: Era diferente fazer essas coisas bizarras com um homem atrás da câmera. Apenas uma energia diferente, declarou.

Em seguida, no ano de 2016, protagonizou o filme Como ser solteira. Sua personagem, Alice, acabou de sair de um relacionamento e não sabe muito bem como agir sem outra metade. Para sua sorte, ela tem uma animada amiga, interpretada por Rebel Wilson, que é especialista na vida noturna de Nova York.

Com o fim da trilogia dos Cinquenta Tons, Dakota estrelou Suspíria - A Dança do Medo. Como refilmagem do sucesso de 1977, o filme é um terror sobrenatural onde a estrela interpreta uma bailarina americana que viaja até uma prestigiada academia de dança em Berlim, comandada por um clã de bruxas.

Em 2021, estrelou A Filha Perdida ao lado de Olivia Colman. Baseado no livro de mesmo nome escrito por Elena Ferrante, conta a história de uma mulher que, durante as férias de verão, fica obcecada por outra mulher e sua filha, fazendo com que as memórias de sua própria maternidade voltem e a desvendem. Um ano depois, em 2022, Dakota ainda estrelou outra versão de Persuasão, o romance da autora britânica Jane Austen, lançado em 1817.

Sem papas na língua! Em sua mais recente estreia, Dakota Johnson interpreta a super-heroina Madame Teia, também conhecida por Cassandra Webb, no longa da Sony que leva o mesmo nome. Integrando o universo estendido de Homem-Aranha, a obra vem sendo detonada pela crítica especializada - e, até mesmo, pela própria protagonista. Dakota está chamando atenção pelo fato de não tentar esconder seu aparente descontentamento com a obra, criticando o estado atual de Hollywood e ironizando o texto e o público-alvo da trama.